Efter 16 år hos Shell-koncernen blev juristen Bolkestein 1978 ledamot av det nederländska parlamentet för det liberalkonservativa partiet VVD. Han var utrikeshandelsminister 1982–86 och försvarsminister 1988–89. I Prodis kommission ansvarade Bolkestein för den inre marknaden. Från 2004 var han universitetslärare och styrelseledamot i flera företag och stiftelser.